Setelah menyelamatkan tuannya, Rias Gremory, dari Celah Dimensi, Kaisar Naga Merah dan calon Raja Harem Issei Hyoudou akhirnya dapat kembali ke aktivitas sekolah menengahnya bersama sesama anggota Klub Penelitian Ilmu Gaib: Yuuto Kiba, Asia Argento, Xenovia Quarta, dan Irina Shidou. Grup tersebut segera memulai perjalanan sekolah ke Kyoto.
Saat mengunjungi kuil dengan damai berkat mantra Rias, sekelompok youkai lokal yang menyerang memecahkan suasana tenang. Setelah pertengkaran berakhir, klub mengetahui bahwa mitos rubah berekor sembilan yang melindungi kota telah diculik dan seseorang telah menjebak mereka atas tindakan tersebut. Issei dan teman-temannya sekarang harus berjuang untuk melindungi kota dan menyelamatkan perjalanan sekolah mereka dari bencana yang direncanakan!
Sementara itu, Rias, yang harus tinggal di Tokyo bersama Akeno Himejima dan Koneko Toujou, semakin gelisah meninggalkan Issei yang mesum sendirian dengan gadis-gadis lain dari Klub Penelitian Ilmu Gaib. Di luar kecemasan yang samar-samar ini, apa sebenarnya perasaan yang Rias perjuangkan selama beberapa bulan terakhir?
Anime sebelumnya: High School DxD S3
